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Criado pelo padre Fujimoto, um poderoso exorcista, Rin Okumura é um jovem adolescente que nunca conheceu o seu verdadeiro pai. Um dia, uma séria discussão com o padre Fujimoto leva Rin a tomar conhecimento de um terrível segredo: o sangue de Satã, o Senhor dos Demónios, corre nas suas veias! Rin jura combater Satã, mas para tanto vê-se forçado a entrar na misteriosa Academia da Verdadeira Cruz e tornar-se, ele próprio, um exorcista. 
Shura Kirigakure é a amiga e mentora em que Rin e Yukio sempre confiaram, mas o seu passado é um mistério. Quando Shura desaparece subitamente, Mefisto envia Yukio e Rin ao norte, frio e invernoso, para a procurar. A viagem proporciona aos dois irmãos uma oportunidade para conversar sobre os acontecimentos recentes e tentar resolver a relação entre eles. Nos campos gelados, Shura chega ao seu destino e encontra uma entidade que lhe lança uma antiga maldição…
Depois de enfrentar os demónios do passado de Shura, tanto ela como Rin e Yukio regressam à Academia da Verdadeira Cruz. Enquanto Yukio recupera dos seus ferimentos, Rin e os outros voltam às suas rotinas. Mas os sarilhos avolumam-se à medida que os illuminati avançam nos seus planos. Relâmpago lança uma investigação dos illuminati, com o objetivo de chegar ao fundo das coisas. Arrastando Suguro consigo, dirige-se aos arquivos de acesso restrito da Academia da Verdadeira Cruz, à procura de pistas que o ajudem a resolver o mistérios em torno dos acontecimentos da “noite azul”. De regresso ao campus, um antigo adversário faz um retorno inesperado…
Os escudeiros lidam com o reaparecimento inesperado de Amaimon, que Mefisto Feles libertou da prisão e deixou à solta ma Academia para executar a sua própria agenda. Lewin Light, mais conhecido por “Relâmpago” continua a investigar a misteriosa secção 13 e a sua ligação ao acontecimento da noite azul, que parece estar na origem de todos os atuais sobressaltos.
A missão contra o sonho diabólico do professor Gedoin para criar a cidade de Sonho Inari constitui apenas o assalto inicial de um conflito crescente entre os cavaleiros da Verdadeira Cruz e os Illuminati. Enquanto ambas as fações se reorganizam e traçam planos para o futuro, os escudeiros tentam assimilar o que se passou.
De regresso à Academia da Verdadeira Cruz, Rin e dos seus amigos escudeiros ficam com a impressão que algo se está a preparar quando da chegada de um inesperado, e pouco convencional, novo instrutor! Enquanto isso, Yukio tem dificuldade em compreender o estranho fogo que paira nos seus olhos, um fogo que tem ocultado de toda a gente. Conseguirá ele confrontar as chamas do seu interior, ou irão estas consumi-lo?
Um ataque a Tóquio marca o início de um surto de atividade demoníaca sem precedentes em todo o mundo. Enquanto os Cavaleiros da Verdadeira Cruz e o governo japonês lutam para conter os danos e a investigação de Lightning sobre os Illuminati tem novos desenvolvimentos, Yukio confronta Mephisto, determinado em saber a verdade sobre as circunstâncias do seu nascimento e de Rin mas, para Yukio e Rin, não haverá respostas fáceis...
Continua a desenrolar-se a trágica história da mãe de Rin e Yukio, Yuri Egin. Yuri e o Padre Fujimoto foram em tempos, jovens e promissores exorcistas.
Na Secção 13, viram-se envolvidos numa extensa operação que visava pesquisar elixires de imortalidade e desenvolver clones capazes de albergar espíritos demoníacos. O projeto parecia avançar a bom ritmo até à inesperada manifestação de um espírito demoníaco num dos corpos clonados. E não se trata de um simples demónio, mas sim do mais poderoso de todos: Satã!
