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Criado pelo padre Fujimoto, um poderoso exorcista, Rin Okumura é um jovem adolescente que nunca conheceu o seu verdadeiro pai. Um dia, uma séria discussão com o padre Fujimoto leva Rin a tomar conhecimento de um terrível segredo: o sangue de Satã, o Senhor dos Demónios, corre nas suas veias! Rin jura combater Satã, mas para tanto vê-se forçado a entrar na misteriosa Academia da Verdadeira Cruz e tornar-se, ele próprio, um exorcista. 
Shura Kirigakure é a amiga e mentora em que Rin e Yukio sempre confiaram, mas o seu passado é um mistério. Quando Shura desaparece subitamente, Mefisto envia Yukio e Rin ao norte, frio e invernoso, para a procurar. A viagem proporciona aos dois irmãos uma oportunidade para conversar sobre os acontecimentos recentes e tentar resolver a relação entre eles. Nos campos gelados, Shura chega ao seu destino e encontra uma entidade que lhe lança uma antiga maldição…
Rin testemunha a fatídica noite azul em que Yuri Egin, a sua mãe, o deu à luz e ao seu irmão Yukio. Rin nunca quis conhecer os detalhes do seu nascimento, mas agora descobre algo sobre si mesmo que lhe pode vir a ser útil no conflito que se aproxima. Entretanto, a bordo da nave Dominus Liminus, os Illuminati e Lúcifer seguem em frente com os seus planos de trazer Satã de volta e reduzir o mundo ao nada. Lúcifer acolheu Yukio como seu aliado, mas este tem outros planos…
Depois de enfrentar os demónios do passado de Shura, tanto ela como Rin e Yukio regressam à Academia da Verdadeira Cruz. Enquanto Yukio recupera dos seus ferimentos, Rin e os outros voltam às suas rotinas. Mas os sarilhos avolumam-se à medida que os illuminati avançam nos seus planos. Relâmpago lança uma investigação dos illuminati, com o objetivo de chegar ao fundo das coisas. Arrastando Suguro consigo, dirige-se aos arquivos de acesso restrito da Academia da Verdadeira Cruz, à procura de pistas que o ajudem a resolver o mistérios em torno dos acontecimentos da “noite azul”. De regresso ao campus, um antigo adversário faz um retorno inesperado…
Os escudeiros lidam com o reaparecimento inesperado de Amaimon, que Mefisto Feles libertou da prisão e deixou à solta ma Academia para executar a sua própria agenda. Lewin Light, mais conhecido por “Relâmpago” continua a investigar a misteriosa secção 13 e a sua ligação ao acontecimento da noite azul, que parece estar na origem de todos os atuais sobressaltos.
A missão contra o sonho diabólico do professor Gedoin para criar a cidade de Sonho Inari constitui apenas o assalto inicial de um conflito crescente entre os cavaleiros da Verdadeira Cruz e os Illuminati. Enquanto ambas as fações se reorganizam e traçam planos para o futuro, os escudeiros tentam assimilar o que se passou.
Continua a desenrolar-se a trágica história da mãe de Rin e Yukio, Yuri Egin. Yuri e o Padre Fujimoto foram em tempos, jovens e promissores exorcistas.
Na Secção 13, viram-se envolvidos numa extensa operação que visava pesquisar elixires de imortalidade e desenvolver clones capazes de albergar espíritos demoníacos. O projeto parecia avançar a bom ritmo até à inesperada manifestação de um espírito demoníaco num dos corpos clonados. E não se trata de um simples demónio, mas sim do mais poderoso de todos: Satã!
De regresso à Academia da Verdadeira Cruz, Rin e dos seus amigos escudeiros ficam com a impressão que algo se está a preparar quando da chegada de um inesperado, e pouco convencional, novo instrutor! Enquanto isso, Yukio tem dificuldade em compreender o estranho fogo que paira nos seus olhos, um fogo que tem ocultado de toda a gente. Conseguirá ele confrontar as chamas do seu interior, ou irão estas consumi-lo?
Um ataque a Tóquio marca o início de um surto de atividade demoníaca sem precedentes em todo o mundo. Enquanto os Cavaleiros da Verdadeira Cruz e o governo japonês lutam para conter os danos e a investigação de Lightning sobre os Illuminati tem novos desenvolvimentos, Yukio confronta Mephisto, determinado em saber a verdade sobre as circunstâncias do seu nascimento e de Rin mas, para Yukio e Rin, não haverá respostas fáceis...
Os selos que mantinham o portão artifificial de Gehenna foram quebrados e o mundo mergulhou num caos demoníaco! Enquanto as nações em torno do mundo lutam para conter os surtos, Rin enfrenta Mefisto, exigindo esclarecimentos sobre o passado. Mefisto avisa-o que a história só pode acabar em tragédia…
Os escudeiros ficam a saber da trágica história da mãe de Izumo, Tamamo, quando o louco professor Gedoin ao serviço dos illuminati a foi recrutar para as suas experiências dementes. Agora foi a vez da própria Izumo ser capturada, e será a próxima na lista das cobaias do professor.
Sucedem-se as festas na Academia da Verdadeira Cruz, Rin e os seus amigos preparam uma festa combinada de aniversário e de natal e recebem o convite para o casamento do irmão mais velho de Shima que irá realizar-se no Ano Novo, em Quioto. Mas, a tensão cresce entre Yukio e Rin que questionam as circunstâncias do seu nascimento, e quem a sua mãe era na realidade. Noutras paragens, Relâmpago continua a pressionar os suspeitos da sua investigação os Illuminati. mais cedo ou mais tarde, algo terá de ceder…
Emboscados pelo professor Gedoin na sua prisão infernal sob a Cidade de Sonho Inari, os escudeiros têm de lutar pela sua sobrevivência e para salvar Izumo. Mais do que nunca, cada um deles terá de acreditar na sua própria força, bem como na dos parceiros. Porém, Izumo está determinada a enfrentar sozinha o seu destino, e a salvar a sua irmã, mesmo que isso signifique a autodestruição!
À medida que o Festival da Academia da Verdadeira Cruz atinge o seu auge, a trama adensa-se. Enquanto Izumo confronta Nemu Takara, Rin e os outros escudeiros apressam-se a procurá-la.
Enquanto os escudeiros enfrentam os sete mistérios da Academia da Verdadeira Cruz, Yukio reflete sobre a sua verdadeira natureza e faz um mortífero voto de silêncio. De volta a Tóquio, os estudantes da Academia preparam-se para um festival da escola, mas nos bastidores cresce um conflito entre os Cavaleiros da Verdadeira Cruz e os Illuminati.
Após a derrota do rei impuro, os escudeiros regressaram às suas vidas rotineiras na Academia da Verdadeira Cruz – mas a rotina não vai durar muito! Praticamente do outro lado do mundo, um estranho encontro no deserto pressagia todos os eventos malignos ainda por vir.
