Depois de enfrentar os demónios do passado de Shura, tanto ela como Rin e Yukio regressam à Academia da Verdadeira Cruz. Enquanto Yukio recupera dos seus ferimentos, Rin e os outros voltam às suas rotinas. Mas os sarilhos avolumam-se à medida que os illuminati avançam nos seus planos. Relâmpago lança uma investigação dos illuminati, com o objetivo de chegar ao fundo das coisas. Arrastando Suguro consigo, dirige-se aos arquivos de acesso restrito da Academia da Verdadeira Cruz, à procura de pistas que o ajudem a resolver o mistérios em torno dos acontecimentos da “noite azul”. De regresso ao campus, um antigo adversário faz um retorno inesperado…
Shura Kirigakure é a amiga e mentora em que Rin e Yukio sempre confiaram, mas o seu passado é um mistério. Quando Shura desaparece subitamente, Mefisto envia Yukio e Rin ao norte, frio e invernoso, para a procurar. A viagem proporciona aos dois irmãos uma oportunidade para conversar sobre os acontecimentos recentes e tentar resolver a relação entre eles. Nos campos gelados, Shura chega ao seu destino e encontra uma entidade que lhe lança uma antiga maldição…
De regresso à Academia da Verdadeira Cruz, Rin e dos seus amigos escudeiros ficam com a impressão que algo se está a preparar quando da chegada de um inesperado, e pouco convencional, novo instrutor! Enquanto isso, Yukio tem dificuldade em compreender o estranho fogo que paira nos seus olhos, um fogo que tem ocultado de toda a gente. Conseguirá ele confrontar as chamas do seu interior, ou irão estas consumi-lo?
A missão contra o sonho diabólico do professor Gedoin para criar a cidade de Sonho Inari constitui apenas o assalto inicial de um conflito crescente entre os cavaleiros da Verdadeira Cruz e os Illuminati. Enquanto ambas as fações se reorganizam e traçam planos para o futuro, os escudeiros tentam assimilar o que se passou.
Emboscados pelo professor Gedoin na sua prisão infernal sob a Cidade de Sonho Inari, os escudeiros têm de lutar pela sua sobrevivência e para salvar Izumo. Mais do que nunca, cada um deles terá de acreditar na sua própria força, bem como na dos parceiros. Porém, Izumo está determinada a enfrentar sozinha o seu destino, e a salvar a sua irmã, mesmo que isso signifique a autodestruição!
No final do Período Edo, um demónio conhecido por Rei Impuro chacinou milhares de pessoas. Após derrotarem o demónio, os Cavaleiros da Verdadeira Cruz guardaram o seu olho esquerdo em segredo nos territórios da Academia – mas agora alguém o roubou! Ao saber que o ladrão fizera uma criança refém, Rin e Yukio correm em seu auxílio. A investigação e consequente perseguição levam Rin e os seus amigos até Quioto, onde se embrenham ainda mais numa trama sinistra. Será que o facto de os seus amigos saberem agora que Rin é filho de Satã vai criar uma cisão no grupo?
Os escudeiros ficam a saber da trágica história da mãe de Izumo, Tamamo, quando o louco professor Gedoin ao serviço dos illuminati a foi recrutar para as suas experiências dementes. Agora foi a vez da própria Izumo ser capturada, e será a próxima na lista das cobaias do professor.
À medida que o Festival da Academia da Verdadeira Cruz atinge o seu auge, a trama adensa-se. Enquanto Izumo confronta Nemu Takara, Rin e os outros escudeiros apressam-se a procurá-la.
