De regresso à Academia da Verdadeira Cruz, Rin e dos seus amigos escudeiros ficam com a impressão que algo se está a preparar quando da chegada de um inesperado, e pouco convencional, novo instrutor! Enquanto isso, Yukio tem dificuldade em compreender o estranho fogo que paira nos seus olhos, um fogo que tem ocultado de toda a gente. Conseguirá ele confrontar as chamas do seu interior, ou irão estas consumi-lo?
A missão contra o sonho diabólico do professor Gedoin para criar a cidade de Sonho Inari constitui apenas o assalto inicial de um conflito crescente entre os cavaleiros da Verdadeira Cruz e os Illuminati. Enquanto ambas as fações se reorganizam e traçam planos para o futuro, os escudeiros tentam assimilar o que se passou.
Emboscados pelo professor Gedoin na sua prisão infernal sob a Cidade de Sonho Inari, os escudeiros têm de lutar pela sua sobrevivência e para salvar Izumo. Mais do que nunca, cada um deles terá de acreditar na sua própria força, bem como na dos parceiros. Porém, Izumo está determinada a enfrentar sozinha o seu destino, e a salvar a sua irmã, mesmo que isso signifique a autodestruição!
No final do Período Edo, um demónio conhecido por Rei Impuro chacinou milhares de pessoas. Após derrotarem o demónio, os Cavaleiros da Verdadeira Cruz guardaram o seu olho esquerdo em segredo nos territórios da Academia – mas agora alguém o roubou! Ao saber que o ladrão fizera uma criança refém, Rin e Yukio correm em seu auxílio. A investigação e consequente perseguição levam Rin e os seus amigos até Quioto, onde se embrenham ainda mais numa trama sinistra. Será que o facto de os seus amigos saberem agora que Rin é filho de Satã vai criar uma cisão no grupo?
Os escudeiros ficam a saber da trágica história da mãe de Izumo, Tamamo, quando o louco professor Gedoin ao serviço dos illuminati a foi recrutar para as suas experiências dementes. Agora foi a vez da própria Izumo ser capturada, e será a próxima na lista das cobaias do professor.
À medida que o Festival da Academia da Verdadeira Cruz atinge o seu auge, a trama adensa-se. Enquanto Izumo confronta Nemu Takara, Rin e os outros escudeiros apressam-se a procurá-la.
Enquanto os escudeiros enfrentam os sete mistérios da Academia da Verdadeira Cruz, Yukio reflete sobre a sua verdadeira natureza e faz um mortífero voto de silêncio. De volta a Tóquio, os estudantes da Academia preparam-se para um festival da escola, mas nos bastidores cresce um conflito entre os Cavaleiros da Verdadeira Cruz e os Illuminati.
Após a derrota do rei impuro, os escudeiros regressaram às suas vidas rotineiras na Academia da Verdadeira Cruz – mas a rotina não vai durar muito! Praticamente do outro lado do mundo, um estranho encontro no deserto pressagia todos os eventos malignos ainda por vir.
