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Criado pelo padre Fujimoto, um poderoso exorcista, Rin Okumura é um jovem adolescente que nunca conheceu o seu verdadeiro pai. Um dia, uma séria discussão com o padre Fujimoto leva Rin a tomar conhecimento de um terrível segredo: o sangue de Satã, o Senhor dos Demónios, corre nas suas veias! Rin jura combater Satã, mas para tanto vê-se forçado a entrar na misteriosa Academia da Verdadeira Cruz e tornar-se, ele próprio, um exorcista. 
Shura Kirigakure é a amiga e mentora em que Rin e Yukio sempre confiaram, mas o seu passado é um mistério. Quando Shura desaparece subitamente, Mefisto envia Yukio e Rin ao norte, frio e invernoso, para a procurar. A viagem proporciona aos dois irmãos uma oportunidade para conversar sobre os acontecimentos recentes e tentar resolver a relação entre eles. Nos campos gelados, Shura chega ao seu destino e encontra uma entidade que lhe lança uma antiga maldição…
Rin testemunha a fatídica noite azul em que Yuri Egin, a sua mãe, o deu à luz e ao seu irmão Yukio. Rin nunca quis conhecer os detalhes do seu nascimento, mas agora descobre algo sobre si mesmo que lhe pode vir a ser útil no conflito que se aproxima. Entretanto, a bordo da nave Dominus Liminus, os Illuminati e Lúcifer seguem em frente com os seus planos de trazer Satã de volta e reduzir o mundo ao nada. Lúcifer acolheu Yukio como seu aliado, mas este tem outros planos…
Depois de enfrentar os demónios do passado de Shura, tanto ela como Rin e Yukio regressam à Academia da Verdadeira Cruz. Enquanto Yukio recupera dos seus ferimentos, Rin e os outros voltam às suas rotinas. Mas os sarilhos avolumam-se à medida que os illuminati avançam nos seus planos. Relâmpago lança uma investigação dos illuminati, com o objetivo de chegar ao fundo das coisas. Arrastando Suguro consigo, dirige-se aos arquivos de acesso restrito da Academia da Verdadeira Cruz, à procura de pistas que o ajudem a resolver o mistérios em torno dos acontecimentos da “noite azul”. De regresso ao campus, um antigo adversário faz um retorno inesperado…
Os escudeiros lidam com o reaparecimento inesperado de Amaimon, que Mefisto Feles libertou da prisão e deixou à solta ma Academia para executar a sua própria agenda. Lewin Light, mais conhecido por “Relâmpago” continua a investigar a misteriosa secção 13 e a sua ligação ao acontecimento da noite azul, que parece estar na origem de todos os atuais sobressaltos.
Hora das escolhas
O shinigami prepara uma arma letal que quase enterra vivos Karasuma e a professora Bitch. Conseguirão eles escapar desta armadilha mortal? Korosensei oferece aconselhamento vocacional aos seus alunos… mas as aspirações profissionais de Nagisa levantam algumas preocupações.- Esgotado
A Terra é invadida pelos Mimics, uma raça alienígena de monstros quase indestrutiveis que se lançam numa guerra de extermínio. Keiji Kiriya é apenas um entre inúmeros recrutas inexperientes a ser metido numa armadura mecanizada e atirado para o meio da carnificina, onde é abordado por Rita Vrataski, a famosa «Pantera Blindada». Será ela a chave para a salvação? Será que existe uma esperança pela humanidade? 
A missão contra o sonho diabólico do professor Gedoin para criar a cidade de Sonho Inari constitui apenas o assalto inicial de um conflito crescente entre os cavaleiros da Verdadeira Cruz e os Illuminati. Enquanto ambas as fações se reorganizam e traçam planos para o futuro, os escudeiros tentam assimilar o que se passou.
Embora determinado a ajudar os ghouls a escapar da prisão de Cochlea, Haise não quer ferir os seus colegas da C.A.G..
Ele já perdeu tudo antes, como fará se isso acontecer novamente?!
Hora do fim das aulas
A turma E compete com a turma A por clientes para o seu stand no Festival da Escola. Apesar da localização pouco central, o stand da turma E é muito concorrido, até que um grupo de alunos, alguns bem vindos e outros nem por isso aparecem para fazer uma visita… com consequências surpreendentes.
No sexto dia da operação Rushima, C.A.G. e os ghouls estão a chegar ao limite.
Com a grande exigência mental e física da batalha, antigas lealdades vêm ao de cima e ambos os lados enfrentam escolhas difíceis. Seja qual for o lado a vencer, todos já perderam muito...
De regresso à Academia da Verdadeira Cruz, Rin e dos seus amigos escudeiros ficam com a impressão que algo se está a preparar quando da chegada de um inesperado, e pouco convencional, novo instrutor! Enquanto isso, Yukio tem dificuldade em compreender o estranho fogo que paira nos seus olhos, um fogo que tem ocultado de toda a gente. Conseguirá ele confrontar as chamas do seu interior, ou irão estas consumi-lo?
Hora de São Valentim
Nagisa e Karma viajam para a Estação Espacial Internacional na esperança de descobrir o segredo para salvar a vida de Korosensei, enquanto outros alunos treinam cada vez mais para assassiná-lo. E chega o dia dos namorados. Conseguirá algum aluno ou professor da turma E encontrar o verdadeiro amor?
Continua a desenrolar-se a trágica história da mãe de Rin e Yukio, Yuri Egin. Yuri e o Padre Fujimoto foram em tempos, jovens e promissores exorcistas.
Na Secção 13, viram-se envolvidos numa extensa operação que visava pesquisar elixires de imortalidade e desenvolver clones capazes de albergar espíritos demoníacos. O projeto parecia avançar a bom ritmo até à inesperada manifestação de um espírito demoníaco num dos corpos clonados. E não se trata de um simples demónio, mas sim do mais poderoso de todos: Satã!
Um ataque a Tóquio marca o início de um surto de atividade demoníaca sem precedentes em todo o mundo. Enquanto os Cavaleiros da Verdadeira Cruz e o governo japonês lutam para conter os danos e a investigação de Lightning sobre os Illuminati tem novos desenvolvimentos, Yukio confronta Mephisto, determinado em saber a verdade sobre as circunstâncias do seu nascimento e de Rin mas, para Yukio e Rin, não haverá respostas fáceis...
BATALHA NA CAPITAL
Norman põe em marcha o plano para acabar com os demónios, mas vai precisar de toda a sua astúcia para conseguir derrotar os mais poderosos do reino, entre eles a rainha.
Enquanto isso, Emma e as outras crianças acorrem à capital para deter Norman, antes que seja tarde demais!
