No final do Período Edo, um demónio conhecido por Rei Impuro chacinou milhares de pessoas. Após derrotarem o demónio, os Cavaleiros da Verdadeira Cruz guardaram o seu olho esquerdo em segredo nos territórios da Academia – mas agora alguém o roubou! Ao saber que o ladrão fizera uma criança refém, Rin e Yukio correm em seu auxílio. A investigação e consequente perseguição levam Rin e os seus amigos até Quioto, onde se embrenham ainda mais numa trama sinistra. Será que o facto de os seus amigos saberem agora que Rin é filho de Satã vai criar uma cisão no grupo?
Emboscados pelo professor Gedoin na sua prisão infernal sob a Cidade de Sonho Inari, os escudeiros têm de lutar pela sua sobrevivência e para salvar Izumo. Mais do que nunca, cada um deles terá de acreditar na sua própria força, bem como na dos parceiros. Porém, Izumo está determinada a enfrentar sozinha o seu destino, e a salvar a sua irmã, mesmo que isso signifique a autodestruição!
A missão contra o sonho diabólico do professor Gedoin para criar a cidade de Sonho Inari constitui apenas o assalto inicial de um conflito crescente entre os cavaleiros da Verdadeira Cruz e os Illuminati. Enquanto ambas as fações se reorganizam e traçam planos para o futuro, os escudeiros tentam assimilar o que se passou.
Hora dos Adultos
A turma E tem uma nova professora de inglês, mas os alunos rapidamente percebem que ela é mais do que aparenta ser. Além de fluente em dez línguas, Irina Jelavich é na realidade uma assassina profissional com objetivos pouco claros.
Hora Do Aluno Transferido
No regresso da visita de estudo a Quioto, a turma do 9ºE recebe a transferência de um novo aluno: Um robô norueguês, criado especialmente para assassinar o professor, totalmente desprovido de competências sociais. Nada que não seja possível curar com uma pequena ajuda “tentacular”…
Hora da Incredulidade
O mentor de assassínio da professora de inglês Irina Jelavich reaparece e os dois criam um concurso onde o alvo é Karasuma. Junta-se à classe outro aluno transferido, aspirante a assassino, acompanhado por alguém que diz ser… o irmão mais novo de Korosensei?- Esgotado
Hora do Talento
No jogo de beisebol entre a turma “E” e a equipa principal da escola, o diretor Asano pretende esmagar os alunos de Korosensei, mas este não desiste e o resultado do jogo pode ser surpreendente. O governo envia um novo elemento das forças especiais, para testar as aptidões de combate de Karasuma e Korosensei escava uma piscina para refrescar os seus estudantes… que descobrem mais uma das suas fraquezas. 
Hora da Natação
A Turma do 3º E descobre a maior fraqueza de Korosensei…que é afinal algo muito comum. Serão os alunos capazes de utilizar este ponto fraco para assassinar o professor?
